COVID-19 : faut-il craindre les réservoirs animaux ?

Par Stéphane Korsia-Meffre - Date de publication : 10 février 2022
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Les espèces animales sauvages ou domestiques constituent-elles un risque d’apparition de nouveaux variants de SARS-CoV-2 plus contagieux ou plus virulents ? Le point sur les connaissances actuelles autour de ce sujet préoccupant.
De nombreuses espèces animales peuvent héberger SARS-CoV-2, dont le chien viverrin (Nyctereutes procyonoides) - Image @Wikimedia Commons.

De nombreuses espèces animales peuvent héberger SARS-CoV-2, dont le chien viverrin (Nyctereutes procyonoides) - Image @Wikimedia Commons.


Résumé
L'apparition soudaine d'Omicron, variant longtemps « furtif » malgré ses nombreuses mutations atypiques, a soulevé l'hypothèse qu'une espèce animale ait pu lui servir de réservoir et d'incubateur. Ce mode d'évolution de SARS-CoV-2 a également été évoqué lorsque des chercheurs américains ont observé, chez des cerfs de Virginie sauvages, une forte prévalence de traces virales ou sérologiques de COVID-19.

Quelles sont les espèces animales qui peuvent spontanément héberger et transmettre SARS-CoV-2 ? Quelles sont les preuves de transmission de SARS-CoV-2 de l'animal à l'humain depuis le début de la pandémie ? Comment évolue SARS-CoV-2 lorsqu'il infecte durablement une nouvelle espèce ? Les mutations induites dans ce nouvel hôte représentent-elles un risque pour l'espèce humaine ?

Plusieurs études, dont certaines récentes, jettent un peu de lumière sur ces questions complexes et leurs résultats semblent rassurants. Néanmoins, l'apparition du variant Omicron, potentiellement capable d'infecter de nouvelles espèces dont certaines vivent dans notre environnement proche, pourrait modifier ce tableau rassurant. La vigilance reste donc de mise.


Depuis le début de la pandémie de COVID-19, les espèces animales se sont plusieurs fois trouvées sous le feu des projecteurs. Origine de SARS-CoV-2 (chauve-souris, pangolin, chien viverrin ?), cas sporadiques chez les animaux de compagnie ou de zoo, contamination massive d'élevages de visons, traces d'infection chez les cerfs de Virginie, etc. jusqu'à la possibilité qu'un hôte animal transitoire puisse expliquer l'émergence soudaine du variant Omicron et de ses nombreuses mutations atypiques.

À chacune de leurs apparitions sur la scène de la pandémie, la même question est revenue : les animaux pourraient-ils devenir des réservoirs pérennes pour SARS-CoV-2, voire la source de nouveaux variants inquiétants ?

La publication récente d'une étude internationale sur le profil des mutations de SARS-CoV-2 présentes chez les visons et les cerfs de Virginie nous offre une opportunité de faire le point sur ce sujet et de réfléchir à la place que pourraient jouer les animaux dans le futur de la pandémie de COVID-19.

Comment devenir un réservoir animal ?
En épidémiologie des zoonoses, un réservoir animal (ou espèce-réservoir) est une espèce qui participe au cycle de reproduction d'un agent pathogène et qui peut contaminer d'autres espèces, en particulier l'espèce humaine. Ainsi, les moustiques sont des réservoirs pour de nombreuses infections virales ou parasitaires (par exemple, la dengue ou le paludisme), les chauves-souris des réservoirs pour la rage ou pour la fièvre Ebola, etc.

Les réservoirs animaux sont donc préoccupants non seulement en tant que source de ces maladies, mais également parce qu'ils constituent un obstacle à leur éradication (lorsque cet objectif est recherché) et qu'ils peuvent favoriser la sélection silencieuse de variants potentiellement plus contagieux, voire plus virulents.

Pour qu'une espèce animale devienne un réservoir viable pour SARS-CoV-2, trois conditions doivent être réunies :
  • l'espèce en question doit pouvoir être contaminée par ce coronavirus (à la fois sur le plan biologique, mais aussi en termes de probabilité de contact avec des humains infectés) ;
  • SARS-CoV-2 doit pouvoir se transmettre naturellement entre individus au sein de l'espèce (sinon, on parle d'espèce « cul-de-sac épidémiologique »), ce qui est plus facile s'il s'agit d'une espèce vivant en groupes (« espèce grégaire ») ;
  • les animaux infectés doivent pouvoir contaminer l'espèce humaine en retour (des interactions sont donc nécessaires, plus ou moins directes).
Ces conditions sont-elles réunies dans le contexte de SARS-CoV-2 ?

Quelles sont les espèces animales qui peuvent être infectées par SARS-CoV-2 ?
Avant d'explorer les espèces qui pourraient devenir des réservoirs pour la COVID-19, il est important de faire la distinction entre contamination dite « naturelle » (spontanément observée) et contamination dite « expérimentale » (dans des conditions contrôlées visant souvent à maximiser le risque d'infection).
Ainsi, la liste des espèces animales pouvant être expérimentalement infectées par SARS-CoV-2 est longue, en partie parce que la structure du récepteur ACE2, cible de la protéine Spike, est fortement conservée chez les vertébrés. Par exemple, pour illustrer les faiblesses des contaminations expérimentales, si l'espèce porcine ne semble pas sensible à SARS-CoV-2, il est néanmoins possible, en augmentant la concentration virale de l'inoculat, de déclencher la production de virus infectieux et d'anticorps neutralisants chez ces animaux.

Dans une optique épidémiologique, il est plus intéressant de se concentrer sur les espèces chez qui une infection par SARS-CoV-2 a été spontanément observée (soit par identification de virus viable, soit par mesure des taux d'anticorps spécifiques circulants). Parmi elles (et à l'exception de celles éventuellement impliquées dans l'origine de SARS-CoV-2), on trouve :
  • des mustélidés, en particulier le vison américain (Neovison vison) et le furet (Mustela putorius furo), mais aussi la martre (Martes ssp.) et le blaireau (Meles meles) ;
  • des félidéschat domestique (Felis catus), mais aussi grands félins (Panthera ssp., Puma concolor) ;
  • des canidéschien domestique (Canis lupus familiaris), chien viverrin (Nyctereutes procyonoides, élevé pour sa fourrure, soupçonné par certains d'avoir contribué à l'émergence de SARS-CoV-2 en Chine et connu des amateurs de culture japonaise sous le nom de « tanuki »), raton laveur (Procyon lotor), par exemple ;
  • des primates non humains : macaques (Macaca mulata), gorilles (Gorilla gorilla), chimpanzés (Pan troglodytes), etc.
  • des rongeurshamster syrien (Mesocricetus auratus), certaines espèces de rongeurs du Nouveau Monde, des campagnols, mais ni les souris domestiques (Mus musculus) ni les lapins (Oryctolagus cuniculus domesticus) ou autres rongeurs de l'Ancien Monde ;
  • des cervidés, en particulier le cerf de Virginie (Odocoileus virginianus).
La recherche d'éventuels réservoirs animaux adaptés à SARS-CoV-2 s'intéresse à ces espèces qui remplissent la première condition pour devenir des candidats réservoirs potentiels.

À noter, ces espèces ont été identifiées avant l'apparition du variant Omicron. Or, il est probable, au vu de données expérimentales, que ce variant soit désormais capable d'infecter (spontanément ?) de nouvelles espèces, dont la souris domestique, les poules (Gallus gallus domesticus), les dindes (Meleagris gallopavo) et la chauve-souris rhinolophe (Rhinolophus ssp., voir notre article du 3 février 2022 sur les particularités du variant Omicron).

Edit du 17 février 2022 : Une étude récente menée sur les eaux usées de la ville de New York a retrouvé des variants atypiques ne figurant pas dans la base de données EpiCoV de GISAID. Ces variants présentent plusieurs mutations présentes chez le variant Omicron, mais également des mutations rares : Q493K, Q498Y, E484A, T572N, par exemple. Certaines de ces mutations augmentent l'affinité de SARS-CoV-2 pour les récepteurs ACE2 des souris, des rats et des humains. D'autres pourraient se traduire par une relative immunorésistance à certains anticorps neutralisants. Ces variants pourraient provenir d'humains infectés mais également suggérer un réservoir animal parmi les espèces vivant dans les égouts de cette ville.

Quelles sont les espèces animales au sein desquelles SARS-CoV-2 se transmet ?
Parmi les espèces animales qui peuvent spontanément être infectées par SARS-CoV-2, quelles sont celles chez qui un animal infecté peut transmettre ce virus à ses congénères ?

À ce jour, cette transmission intra-espèce a été solidement confirmée chez les mustélidés, les primates, le hamster syrien et le cerf de Virginie, y compris en conditions naturelles.
Chez les félidés, une telle transmission a été constatée chez le chat, mais dans des conditions expérimentales. Au sein de foyers ayant plusieurs chats infectés, il est difficile de distinguer les contaminations simultanées à partir du propriétaire des contaminations de chat à chat.
Chez les canidés, aucune transmission de chien à chien n'a été confirmée, mais des cas de transmission entre chiens viverrins ont été relevés dans un contexte expérimental.

Chez le vison, au cours de l'année 2020, plus de 17 millions d'animaux ont été abattus dans des élevages danois et néerlandais du fait de l'extrême prévalence de SARS-CoV-2 chez ces animaux : par exemple, sur 215 fermes contaminées étudiées au printemps 2020, les deux tiers présentaient des infections chez 100 % des animaux hébergés ! Des traces de SARS-CoV-2 y ont été trouvées dans l'air, l'eau des rigoles, sur la fourrure des visons et sur des mouches prélevées dans les élevages. Un séquençage des variants isolés a montré que des personnes travaillant dans ces élevages étaient à l'origine de ces infections.

Chez le cerf de Virginie, deux études ont exploré la prévalence de traces d'ARN viral et d'anticorps neutralisants dans cette espèce. Dans les États de l'Iowa et de l'Ohio, 30 % des cerfs étudiés avaient des anticorps neutralisants contre SARS-CoV-2. Dans ceux de l'Illinois, du Michigan, de l'État de New York et de Pennsylvanie, cette séroprévalence atteignait 40 %.

De plus, une étude portant sur 283 ganglions rétropharyngés prélevés sur des cerfs chassés ou heurtés par des véhicules dans l'Iowa, entre avril 2020 et janvier 2021, a identifié des traces d'ARN viral chez 94 d'entre eux (33 %), dont l'identité génétique reflétait fidèlement les variants les plus fréquents dans l'espèce humaine au moment du décès, pointant ainsi vers des contaminations multiples à partir d'humains.

L'analyse chronologique des résultats montre clairement que le taux de séroprévalence chez ces cerfs a commencé à augmenter dès l'ouverture de la chasse et qu'il a continué à s'accroître après sa fermeture, confirmant ainsi les données expérimentales montrant la transmission spontanée de SARS-CoV-2 au sein de cette espèce.

Le mystère demeure sur la façon dont les cerfs de Virginie sont contaminés par l'homme (sachant qu'une rencontre de proximité avec un chasseur semble peu propice à une future carrière de supercontaminateur…) : eaux usées, cerfs familiers nourris par des riverains, personnes travaillant à l'entretien des forêts, rôle d'un autre hôte animal, etc. plusieurs hypothèses ont été avancées.

Quelles sont les espèces animales qui ont déjà transmis SARS-CoV-2 à l'homme ?
Parmi les espèces animales au sein desquelles SARS-CoV-2 se transmet, quelles sont celles qui ont déjà contaminé des humains (hors du contexte de l'émergence de la pandémie) ?

À ce jour, seule la transmission à partir de visons a été confirmée, lors de la vague épidémique qui a frappé les élevages du Danemark et des Pays-Bas en 2020.
Selon une étude néerlandaise, en juin 2020, 68 % des personnes travaillant dans 16 fermes touchées avaient des traces virales ou sérologiques montrant une contamination provenant des animaux (démontrée à partir de la signature génétique des virus identifiés). De manière similaire, en novembre 2020, un variant provenant des visons (le « variant Cluster 5 ») a été identifié chez des ouvriers travaillant dans certaines fermes danoises. Ces variants d'origine animale semblent avoir disparu depuis l'élimination massive des visons fin 2020 et l'arrivée des variants Alpha et Delta en 2021.

Donc, à ce jour, seul le vison remplit les trois conditions pour être considéré comme un réservoir potentiel de SARS-CoV-2. Mais, point essentiel, cette espèce n'a rempli la troisième condition que dans un contexte d'élevage intensif. En d'autres termes, il est légitime de se demander si le vison sauvage pourrait remplir la troisième condition dans un contexte naturel : il s'agit d'une espèce peu grégaire, donc les contacts avec les humains se limitent à ceux provoqués par le piégeage.
Parmi les mustélidés, les blaireaux et les chiens viverrins sont à la fois plus grégaires et plus familiers de l'espèce humaine et, en ce sens, pourraient davantage remplir le rôle de réservoir. Les furets, quant à eux, sont certes devenus des animaux de compagnie (ou de chasse dans certains pays), mais, dans ce contexte, sont relativement isolés de leurs congénères.

Edit du 11 février 2022. Le 28 janvier 2022, un préprint du Lancet a apporté des détails concernant 2 cas de transmission à l'homme à partir de hamsters syriens infectés, à Hong Kong. Ces hamsters avaient été contaminés par le variant Delta. Des lapins, cobayes (Cavia porcellus), chinchillas domestiques (Chinchilla lanigera × Chinchilla brevicaudata), hamsters de Roborovski (Phodopus roborovskii) et souris hébergés avec ces hasmters n'ont pas été infectés. En séquençant les SARS-CoV-2 de personnes infectées ayant approché ces hamsters, deux cas de transmission probable ont été identifiés (les séquences étaient très similaires mais distinctes), dont un cas qui a entraîné des contaminations au sein de son foyer. Le hamster syrien constitue donc, avec le vison, un deuxième réservoir potentiel, de nouveau dans des conditions particulières d'élevage. (Merci à Jean-François Julien, du Centre d'écologie et des sciences de la conservartion - CESCO, de m'avoir signalé cet article passé sous mon radar.)

Comment se transforme SARS-CoV-2 en passant chez le vison ou le cerf de Virginie ?
Pour essayer de comprendre si les réservoirs animaux peuvent devenir une source d'inquiétude en termes de nouveaux variants, il est indispensable d'identifier les mutations qui surviennent lorsque SARS-CoV-2 se multiplie dans une espèce animale. Ce travail a été effectué par des équipes néerlandaise et danoise (sur les visons en 2020) et par une équipe internationale (sur les visons et les cerfs de Virginie, jusqu'à la mi-octobre 2021, donc avant l'apparition d'Omicron). Cette dernière étude a spécifiquement cherché à identifier des mutations dites « adaptatives », c'est-à-dire favorisant la survie de SARS-CoV-2 dans l'espèce réservoir.

Chez les visons, en 2020, SARS-CoV-2 a progressivement acquis diverses mutations : une mutation sur le domaine de liaison au récepteur de la protéine Spike (Y453F) a été observée aux Pays-Bas, puis au Danemark, mutation qui semble augmenter l'affinité de Spike pour le récepteur ACE2 du vison et du furet. Ensuite est apparue la délétion 69/70, sur les variants Alpha et Omicron. Dans le variant Cluster 5, au Danemark fin 2020, ces modifications s'accompagnaient de deux autres mutations sur Spike (I692V sur le site de clivage et M1229I dans la partie transmembranaire). Au total, Cluster 5 présentait 11 substitutions et 4 délétions d'acides aminés. Comme décrit ci-dessus, ce variant a infecté des humains.

Dans l'étude internationale récemment parue, six mutations probablement adaptatives ont été relevées chez le vison, dont trois sur la protéine Spike (Y453F, N501T et F486L), sur 18 mutations présentes sur l'ensemble des génomes séquencés à partir d'au moins 24 clusters phylogénétiquement distincts, dont certains de grande taille. Une étude in vitro récemment publiée semble indiquer que les mutations qui rendent SARS-CoV-2 mieux adapté aux visons ou aux furets (Y453F, F486L et N501T) diminuent l'affinité de la protéine Spike pour les récepteurs ACE2 humains.

Chez les cerfs de Virginie, cette équipe internationale n'a pu identifier qu'une seule mutation probablement adaptative (L1035F sur la protéine NSP3), sur 31 mutations sur les génomes issus d'au moins 20 clusters distincts, plutôt de taille moyenne.

Dans les deux espèces, les SARS-CoV-2 étudiés provenaient de 71 lignées PANGO, dont les variants Alpha et Delta, montrant ainsi une contamination répétée de ces espèces par des humains au cours du temps. Les mutations, en particulier chez le vison, suggèrent de multiples passages de SARS-CoV-2 des animaux vers les humains et vice versa.

À noter, aucune mutation commune et régulière, nettement plus fréquente que dans l'espèce humaine, n'a été identifiée chez ces animaux, ce qui semble indiquer que SARS-CoV-2 n'a pas besoin d'une ou de plusieurs mutations prérequises pour pouvoir passer de l'espèce humaine aux visons ou aux cerfs de Virginie. Dans cette étude, les mutations identifiées comme adaptatives chez le vison ou le cerf de Virginie ne sont pas connues comme des mutations favorisant la transmissibilité ou la virulence chez l'homme.

De nouveau, il est évident que ces travaux devront être complétés après la vague Omicron, en incluant peut-être d'autres espèces parmi celles désormais sensibles à ce variant. La surveillance continue des cerfs de Virginie aux États-Unis devrait rapidement apporter des éléments nouveaux.

En conclusion, pour l'instant, les données en termes de réservoirs animaux pour SARS-CoV-2 semblent rassurantes : seuls le vison et le hamster syrien cochent toutes les cases pour être des réservoirs viables, mais uniquement dans le contexte de l'élevage intensif, et les mutations mises en évidence chez le vison et le cerf de Virginie ne suggèrent aucun impact significatif sur la progression de la pandémie de COVID-19 dans l'espèce humaine.

Néanmoins, l'hypothèse selon laquelle Omicron pourrait avoir « incubé » silencieusement au sein d'une espèce-réservoir pendant environ une année doit inciter à maintenir notre vigilance, en particulier si cette espèce-réservoir se révèle être commensale de l'espèce humaine, comme la souris ou le rat.

La surveillance virale et sérologique systématique de certaines espèces devrait être maintenue, voire intensifiée, pour rapidement identifier l'émergence d'un nouveau réservoir et pour suivre les mutations produites par l'adaptation de SARS-CoV-2 à ce nouvel hôte. Cette surveillance pourrait porter particulièrement sur les espèces sensibles à SARS-CoV-2, grégaires et peu farouches : rongeurs, chiens viverrins (en particulier en élevages), blaireaux, cervidés, chauves-souris, par exemple. D'autant plus que certaines de ces espèces, comme la souris et le rat, sont très exposées à des sources de contamination d'origine humaine comme les eaux usées.

La lutte contre la pandémie dans l'espèce humaine, en diminuant la multiplication de SARS-CoV-2 à l'échelle mondiale, sera également un facteur important pour prévenir l'apparition de réservoirs animaux, en réduisant la probabilité de contamination accidentelle d'espèces animales.

©vidal.fr

Pour aller plus loin

Sur l'infection expérimentale des porcins
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Sur la sensibilité de diverses espèces à SARS-CoV-2
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Sur les infections de fermiers par des visons infectés par SARS-CoV-2
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Zhou J, Peacock TP, Brown JC et al. Mutations that adapt SARS-CoV-2 to mink or ferret do not increase fitness in the human airway. Cell Reports 2022 (38)6 110344. doi : 10.1016/j.celrep.2022.110344

Sur les cas de transmission à partir de hamsters syriens à Hong Kong
Yen HL, Sit THC, Brackman JB et al. Transmission of SARS-CoV-2 (Variant Delta) from Pet Hamsters to Humans and Onward Human Propagation of the Adapted Strain: A Case Study. The Lancet Preprints, 28 janvier 2022


L'étude internationale sur les mutations de SARS-CoV-2 chez le vison et le cerf de Virginie
Tan CCS, Lam SD, Richard D et al. Transmission of SARS-CoV-2 from humans to animals and potential host adaptation. bioRxiv, 27 janvier 2022. doi: 10.1101/2020.11.16.384743

Notre article sur les particularités du variant Omicron
Bons baisers d'Omicron : quelles nouvelles de ce variant très atypique ?, VIDAL Actus, 3 février 2022

Sources : VIDAL

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